LA CALIGIDOSIS, UNA PARASITOSIS QUE COMPLICA A LA SALMONICULTURA CHILENA

 I.- ¿QUE ES LA CALIGIDOSIS?: ANALISIS DE LA BIOLOGIA Y ECOLOGIA DE LA ENFERMEDAD, PARTE 1: ESTADIOS PARASITOS.

En las últimas décadas, diversos patógenos han aumentado su prevalencia y/o rango geográfico, afectando tanto a humanos como a otros animales. Los cambios ambientales y sociales conducen al desarrollo de ambientes que facilitan este proceso, por ejemplo, la acuicultura ha aumentado la densidad y mezcla de poblaciones de peces, trayendo consigo enfermedades con gran impacto económico. La calígidosis es un ejemplo de enfermedad que ha emergido con la salmonicultura, extendiéndose por todas las áreas geográficas donde se desarrolla esta actividad, afectando a poblaciones naturales de salmónidos en el Hemisferio Norte y otras especies de peces silvestres en Chile (Revie y col. 2009, González y col. 2011). En Chile, la calígidosis en salmones de cultivo es causada por Caligus royercresseyi Boxshall y Bravo, 2000, un parásito del róbalo, Eleginops maclovinus, un pez nativo que se extiende ampliamente en la costa centro y sur de nuestro país (Carvajal y col., 1998). En el Hemisferio norte, la especie que más impacta a esta industria es Lepeophtheirus salmonis, especie que ha convivido con estos peces históricamente (Revie y col., 2009). En nuestro país ha estado presente en la industria salmonicultora desde sus inicios en la década de los ochenta (Asencio y col, 2011). Una revisión de los antecedentes biológicos, ecológicos y epidemiológicos, así como las estrategias adoptadas en Chile y el extranjero para su vigilancia y control, se presentará en 7 artículos que pretenden entregar una visión global del conocimiento actual de la enfermedad, discutir las problemáticas vigentes y perspectivas futuras para su manejo o control. Este primer capítulo se enfoca en describir la fase parasítica de la enfermedad, para lo cual se presentan los resultados de una revisión bibliográfica del tema, así como antecedentes aun no publicados que proporcionaron algunos investigadores nacionales.

1.- Sistemática (Muñoz y Olmos, 2007)

Phyllum Arthropoda

Clase Maxillopoda

Subclase Copepoda

Suborden Siphonostomastoida

Familia Caligidae

Géneros: Caligus

Especie: Caligus rogercresseyi

En Chile se han descrito a 23 especies en la familia Caligidae, parasitando a peces nativos de nuestras costas. C. rogercresseyi (Carvajal y col, 1998) y C. teres (Reyes y Bravo, 1983) son las únicas dos especies que se han registrado parasitando a salmónidos de cultivo.

 2.- Morfología

1) Caracterización del morfo:

Kabata (2003) describe a los calígidos como copépodos parásitos que presentan el cuerpo quitinoso aplanado dorso-ventral, dividido en dos zonas: a) una anterior ancha con forma de hoja denominada cefalotórax, la que porta 9 pares de apéndices pareados (anténula, antena, mandíbula, maxila, maxilípedo y 4 patas torácicas), y posee una membrana marginal, que le permite permanecer adherido a su hospedero, simulando una ventosa; b) una posterior delgada, denominada abdomen, no presenta apéndices, dividida en 3 segmentos: el proximal denominado genital, por portar en su interior parte de las gónadas; uno intermedio, sin ornamentaciones; y el distal, denominado furca, que está dividido en su parte central, porta la apertura anal en el dorso y varias setas caudales con funciones sensoriales (Fig. 2). Las especies de los géneros Caligus y Lepeophtheirus están reunidas en este grupo taxonómico, por lo que poseen todas las características morfológicas ya señaladas, diferenciándose entre ambos sólo por la presencia de dos estructuras circulares ubicadas en la parte frontal del cefalón, denominadas lúnulas, cuya función es mejorar la adhesión al hospedero y forma parte de la membrana marginal (Kaji y col., 2012). Las especies de Caligus poseen dichas lúnulas y el otro género no, por lo que estas especies poseen diferencias al momento de sujetarse a los peces y permanecer sobre su cuerpo.

2) Dimorfismo sexual

Los calígidos presentan dimorfismo sexual, machos y hembras, diferenciándose por algunas características morfológicas observables a simple vista, como el ensanchamiento del segmento genital en las hembras posterior a ser fecundadas, y en machos la permanencia de dicho segmento en similares dimensiones desde que maduran a adultos (Ritchie y col, 1996a; González y Carvajal, 2003). Las restantes formas de diferenciarlos requieren de las observaciones con lupas o microscopios, ya que son modificaciones de a) algunos apéndices, antena y maxilípedo como señalan Boxshall y Bravo (2000) en C. rogercresseyi, b) tamaño corporal mayor de las hembras, más notorio en L. salmonis (10 mm las hembras y 5 mm los machos) que en C. rogercresseyi (hembras: 4,35-5,30 mm y machos: 4,30-5,20 mm; González y Carvajal, 2003)

3.- Ciclo de vida

Los calígidos (L. salmonis y Caligus spp.) son parásitos de ciclo de vida directo en los peces: presentan estados parasíticos obligados y estados nadadores de vida libre, careciendo de hospedador intermediario. Todas las especies tienen estados larvales planctónicos, estados juveniles y adultos parasíticos. Los nauplios 1 planctónicos eclosionan de las hembras parasitas grávidas, mudan a nauplios 2 y se desarrollan en copepoditos infectivos. Después de asentarse en el pez hospedero, los copepoditos se desarrollan en diferentes estados chalimus fijos y móviles preadultos y adultos. González y Carvajal (2003), en ensayos realizados en Puerto Montt en condiciones controladas con trucha arcoíris, describieron los 8 estadios del ciclo de vida de C. rogercresseyi: 2 nauplius, 1 copepodito, 4 chalimus y adultos (Fig. 3). En tanto que Hamre y col (2013) re-describen el ciclo en L. salmonis, señalando que poseen 8 estadios, diferenciándose de C. rogercresseyi por la existencia de 2 estadios chalimus fijos y 2 pre-adultos de vida libre parasítica. El crecimiento del piojo de mar es fuertemente dependiente de la temperatura. En el laboratorio el tiempo generacional a 10 °C, desde la eclosión del huevo hasta el adulto maduro en el salmón del Atlántico tanto para L salmonis como para C. elongatus es de 40 días para machos y 50 días para hembras (Costello, 2006). Mientras que para C. rogercresseyi es de 45 días en invierno, de 30 días en otoño, 26 días en primavera y 18 días en verano (González y Carvajal, 2003). En este trabajo también señalan que C. rogercresseyi completaría su ciclo de vida desde los 4 °C en adelante, pereciendo a temperaturas inferiores a ésta. La salinidad es otro factor importante para la sobrevivencia de las larvas nauplios y copepoditos de C. rogercresseyi, que mueren a niveles de salinidad inferiores a 20% (González y Carvajal, 2003). Bravo y col. (2008) en ensayos realizados en laboratorio señalan la tolerancia de los adultos de Caligus de varias localidades, a exposición por 30 min a salinidades entre los 5 y 30 ppm; en tanto que al exponerlos por tiempos más prolongados a bajas salinidades (<15 ppm) incrementa la mortalidad después de 12 hrs de desafío. Asencio y col. (2013) en un estudio realizado por un año en el área de Hornopirén, donde se evaluó la calígidosis en los centros en actividad y las larvas en el zooplancton, logró evidenciar la ocurrencia de un bajo éxito de las nuevas infestaciones en períodos en que la salinidad en el agua era inferior a 15 ppm, permaneciendo los adultos más representados durante gran parte del año y los juveniles ingresando en algunos períodos en que las condiciones ambientales permitieron su fijación y sobrevivencia. Junto a esto, se realizaron ensayos en laboratorio, evaluándose la sobrevivencia a diferentes salinidades, en nauplios, copepoditos y adultos, registrándose en copepoditos y adultos resultados similares a los descritos por Bravo y col., en tanto que en nauplios, hubo 100% de mortalidad al exponerlos por pocos segundos a salinidades menores a 15 ppm. Por esto, se concluyó que en períodos en que las condiciones climáticas y oceanográficas permitieron incrementos de la salinidad en la columna de agua por varios días, hubo mayor sobrevivencia de los nauplios generados en cada centro, llegando a copepoditos infectivos, con la consecuencia de incrementos de las cargas de juveniles en los centros. Junto a esto, las estadísticas de los últimos 5 años de los centros de cultivo de la X y XI región registran evidencias de esto mismo, incrementos de la abundancia de C. rogercresseyi en zonas históricamente definidas como estuarinas, por ejemplo en los fiordos Comau (Hornopirén), Riñihue, Puerto Cisnes (registros históricos del Servicio Nacional de Pesca y Acuicultura, Sernapesca).  En las balsas jaula, los tiempos generacionales del parásito parecieran ser más largos porque las cohortes no están tan sincronizadas como en el laboratorio, así como variar acorde a las fluctuaciones térmicas del medio en el que se desarrollan. El piojo de mar puede vivir más y ser más grande a temperaturas frías, mientras que hembras más grandes producirán más huevos. Consecuentemente, las hembras que pasaron el invierno son más grandes y liberan más huevos en la primavera que las productoras de verano. Debido a que los huevos de primavera son también más grandes, la larva de primavera puede tener mayor número de reservas y podría permanecer más tiempo en el plancton buscando un huésped apropiado, como lo han planteado Ritchie y col. (1993) y Boxaspen y Naess (2000). Aunque las generaciones de verano de hembras son más pequeñas y producen un menor número de huevos por puesta, debido a los tiempos generacionales más cortos y temperaturas más altas, las poblaciones de verano pueden aumentar exponencialmente. Los distintos regímenes de temperatura en las áreas de cultivos de salmones (1-14 °C en Canadá; 6-18 °C en Irlanda; 1-20 °C en los fiordos Noruegos y 8 a 20°C en Chile), probablemente, resultan en una diferente dinámica poblacional del piojo. Sin embargo, se requiere más investigación en las múltiples especies y poblaciones de piojos, para explicar las variaciones en su desarrollo y fecundidad con la temperatura.

4.- Proceso de infección

La dinámica de la infestación de los peces por calígidos es determinada por la capacidad de los estadíos copepoditos para encontrar a su hospedero, así como la respuesta de los peces al daño que les infiere esta larva al momento de romper tejidos para fijar su filamento rostral. Estos dos procesos serán presentados, el primero en este capítulo y el segundo en un capitulo posterior, en donde se revisará la relación parásito-hospedero. Respecto de la atractabilidad de los hospederos para las larvas de calígidos, Bailey y col. (2006) describen el rol de los semioquímicos (kairomonas, feromonas) en la fijación de los copepoditos de L. salmonis a los peces, indicando que estas señales químicas presentes en el mucus de los peces son reconocidas por estas larvas en el agua y las guían hacia su fuente de alimento. Pino y col. (2007) señaló lo mismo para adultos y copepoditos de C. rogercresseyi, describiendo que las 3 especies de salmónidos que se cultivan en Chile exhiben estas señales químicas, atrayendo a copepoditos de Caligus. Estos resultados coinciden con lo observado en laboratorio por González (2006), quien realizó infestaciones experimentales de copepoditos en trucha, salmón Atlántico y salmón plateado, demostrando que no existe selección por una especie en particular, por lo que se fijaron sobre todas ellas (Fig. 4). Farias (2005) describió la formación del filamento rostral (o de fijación) de C. rogercresseyi, evidenciando similares cambios morfológicos a lo observado por González- Alanis (2000) en L. salmonis. Ambos autores señalan que frente a la presencia de mucus del pez hospedador, se inicia la formación del filamento en el interior del cefalón, siendo secretado por la glándula del cemento situada en la zona anterior al ojo naupliar (como se muestra en la figura 4). Posteriormente, rompe el borde frontal de la cabeza y sale al exterior como un tubo cristalino, con interior hueco en L. salmonis y sólido en C. rogercresseyi, por lo que esta diferencia le permite al copepodito de Lepeophtheirus secretar quitina a través del filamento y cambiar de sitios de fijación, no así en Caligus, que está obligado a fijarse en un sitio que le permita completar el ciclo de vida, ya que no tiene la capacidad de volver a fijarse o generar un nuevo filamento (en la Figura 6 se presentan las etapas de fijación a una aleta de salmón). Las variables ambientales que determinan el proceso de fijación de los copepoditos de L. salmonis son la intensidad de luz, salinidad, y velocidad del hospedero, según ensayos en laboratorio realizados por Genna y col. (2005). Ellos concluyeron que a medida que incrementa la intensidad de la luz y la salinidad se produjeron mayores tasas de infestaciones exitosas, en tanto que a mayor velocidad de movimientos del pez, se redujeron las infecciones de copepoditos. Los copepoditos de C. rogercresseyi exhiben la misma respuesta de L. salmonis al incrementar la salinidad, exponer las larvas a luz blanca y mantener los peces en ambientes de baja turbulencia (Asencio y col, 2011, 2013). Más detalles de estos procesos se presentarán en el siguiente capítulo, donde se describirán los estudios realizados a la fecha en biología y ecología de los estadios planctónicos de los calígidos. Posterior a la fijación del copepodito en las escamas o aletas de los hospederos se produce la metamorfosis a los estadios denominados chalimus, los que se caracterizan por estar fijos con el filamento, un cuerpo representado principalmente por el cefalón y los apéndices anteriores (bucales). Estos estadios presentan tamaños desde 0,9 mm en chalimus 1 a 3,5 mm en chalimus 4, diferenciándose entre ellos por el tamaño corporal, de los apéndices, y el número creciente de anillos de quitina en la base del filamento rostral (Fig.7).

5.- Reproducción  5.1.- Desarrollo gonádico

Gouliart (1937) describió la ovogénesis y espermatogénesis en copépodos parásitos, señalando que ocurren al interior de ovarios y testículos. Levicoy (2014) describió la morfología de las gónadas de machos y hembras de C. rogercresseyi, mediante un análisis de cortes histológicos y preparaciones “in toto”, similar a lo realizado por Ritchie y col. (1996a) en L. salmonis. En resumen, el sistema reproductor de las hembras está conformado por un par de ovarios de forma ovalada y apariencia granular, situados en el dorso del cefalotórax, a la misma altura de los ojos (mancha ocular). Un par de oviductos nacen desde la parte superior del ovario, éstos recorren a lo largo el cefalotórax, paralelos al tracto digestivo, bajando hasta el segmento genital. Los ovarios se encuentran llenos de ovocitos pre-vitelogénicos, los cuales van ingresando al oviducto. El proceso de vitelogénesis de los ovocitos ocurre en el segmento genital, donde aumentan de volumen por la acumulación de vitelo. El oviducto sufre un engrosamiento como resultado del ingreso de los ovocitos a su interior provocando con ello el ensanchamiento del segmento genital, el cual se extiende hasta el atrio genital, lugar donde convergen la glándula del cemento y el receptáculo seminal (Figura 8). El sistema reproductor masculino está conformado por un par de testículos ubicados al igual que los ovarios, en la región dorsal del cefalotórax a nivel de los ojos. A partir de cada uno de ellos nace el espermioducto o vaso deferente, el cual se extiende desde la zona superior del testículo hasta el segmento genital corriendo paralelo al tracto digestivo. La maduración de las células gaméticas parece ocurrir en áreas diferenciales del testículo, observándose zonas con diferentes estadios de la espermatogenesis: espermatogonias, espermatocitos, espermátidas y espermatozoides. Los espermatozoides son células alargadas y flageladas que se internan en el espermioducto o vaso deferente, para ser transportados hasta el segmento genital. El espermioducto termina en el saco del espermatóforo, en el cual también desemboca una glándula del cemento ubicada a cada lado del tracto digestivo en el segmento genital. Dentro del saco del espermatóforo se observaron dos o tres espermatóforos en diferente estado de desarrollo. El espermatóforo maduro está formado por una cubierta quitinosa gruesa dentro de la cual se encuentra almacenado un gran número de espermatozoides (Figura 9). El 100% de las hembras y machos de C. rogercresseyi evaluados por Levicoy presentaron espermatozoides en el receptáculo seminal (hembras) y espermatóforos maduros (machos). Los parásitos se obtuvieron de robalos colectados de 3 bahías de la X región, caracterizadas por diferente nivel de actividad salmonícola (descanso, baja y alta producción), proporcionando evidencias de una actividad reproductiva permanente y con alto éxito en las poblaciones silvestres de hospederos. Esto lleva a plantear un fenómeno similar en los centros de cultivo, donde la disponibilidad de hospederos es alta, así como los encuentros de parejas ocurrirían en menor tiempo, permitiendo apareamientos entre diferentes cohortes.

5.2.- Apariamiento

En relación con los aspectos reproductivos de C. rogercresseyi, Osorio (2008) indica que éstos son similares al parásito L. salmonis (Ritchie y col., 1996b), describiendo el proceso de la copula, el que ocurre solamente una vez en su ciclo de vida, ya que el espermatóforo produce una sustancia cementante que impide que la hembra sea inseminada nuevamente. Posterior a la cópula, ocurre la fecundación de los huevos en la espermateca de la hembra, con lo cual se inicia el desarrollo intracapsular del parasito, al interior de los sacos ovígeros, el que finaliza con la liberación de los estadios planctónicos. La conducta de apareamiento para L. salmonis y C. rogercresseyi incluye 3 etapas: precópula (reconocimiento), cópula (entrega espermatóforo) y postcópula (vigilancia de fecundación interna), las que se observan en la Fig. 10. Los machos son polígamos, evidencia entregada por Osorio (2008), después de realizar desafíos con varias hembras vírgenes frente a un macho, registrando hasta 7 hembras fecundadas en 14 horas. Esta conducta reproductiva de los dos calígidos lleva a plantear su control mediante trampas con feromonas femeninas (Bailey y col. 2006), para lo cual se han desarrollado investigaciones en Escocia y Chile, detalles que se presentaran en los siguientes capítulos de esta revisión bibliográfica.

5.3.- Desarroolo embrionario y fecundidad

En C. rogercersseyi, hasta ahora, no se han realizado investigaciones de aspectos embrionarios, y se desconoce el tiempo de desarrollo de los embriones, así como las variables determinantes de estos procesos. Jaramillo y col. (2014, en prep.) caracterizaron la cápsula ovígera en este calígido, mediante microscopia óptica y microscopia electrónica, señalando que está conformada por seis capas (imagen 5 en la Fig. 11) que encierran un número variable de huevos en desarrollo y que se encuentran apilados al interior de la cápsula (Fig. 11). La longitud promedio de la cápsula fue de 2.15 mm, mientras que los huevos miden 260 μm de diámetro promedio y 68 μm de espesor. La estructura compleja de las capas que componen la cápsula, similar a otros copépodos parásitos y de vida libre, explica el gran éxito ecológico de este taxón en las comunidades marinas, proporcionando a los embriones en formación el aislamiento de los cambios ambientales. La formación de los huevos, al igual que la fecundación ocurre al interior del segmento genital de las hembras, para posteriormente emerger al exterior incluidos en dos cápsulas ovígeras, cada una fija a cada poro genital de la hembra. Bravo (2010) señaló que la fecundidad promedio de C. rogercresseyi es de 100 huevos/ hembra (máximo de 150 huevos/hembra), en tanto que González y col (2011) al comparar posturas de este parásito en robalos (15-35 huevos/saco) y peces salmónidos (40-60 huevos/saco), la llevaron a plantear que los peces de cultivo estarían proporcionando un mejor nicho alimentario, lo que se reflejaría en posturas más numerosas. Asencio y Riquelme (2013) en un estudio financiado por Sernapesca, realizado en 33 centros de la X y XI región en el periodo octubre 2012-marzo 2013, evidenciaron similitud en las fecundidades promedios en cada región, aunque las posturas más numerosas llegaron a 198 huevos/ hembra en la XI región (Fig. 12). La gran capacidad generadora de huevos de los calígidos fueron señaladas por Heuch y col (2000) en L. salmonis, con 11 posturas de 152 a 296 huevos en cada una; y Bravo (2010) en C. rogercresseyi, quien describió hasta 11 posturas de huevos. Esta característica, sumada a la poligamia en machos, entrega una alta capacidad de variabilidad genética en la descendencia y, por ende, una mayor adaptación a los cambios ambientales. Esta temática será presentada en un capítulo posterior, donde se discutirá la variabilidad genética en calígidos.

6.- Alimentación

Para alimentarse de mucus, piel, músculos y sangre, los estadios parásitos de los calígidos utilizan sus apéndices cefalotoráxicos anteriores (mandíbula, maxila y maxilípedo) y el cono oral (boca). Todas las especies de este grupo taxonómico poseen estas estructuras, diferenciándose por variaciones en tamaño y formas. Por ejemplo, Kabata (1974) señaló diferencias en la caracterización de los dientes del extremo distal del cono oral para Caligus y Lepeophtheirus, lo que llevaría a diferencias en la actividad depredatoria y, por ende, en el daño a los peces hospederos. Jones y col. (1990), y Jonsdottir y col. (1992) señalaron que L. salmonis produce lesiones en la piel y tejidos de los peces hospederos, dependientes del estado de desarrollo del parásito, relacionado el daño directamente con el área en torno al sitio de fijación de los copepoditos o chalimus (Fig. 13). Valenzuela (2009) en un estudio microscópico e histológico, realizado para caracterizar el efecto predatorio de los juveniles o chalimus de C. rogercresseyi en los hospederos salmónidos, durante su período de permanencia como parásitos fijos al pez, observó que esta especie no presenta dientes en el cono oral, como los que poseen otros calígidos, como por ej. L. salmonis, que evidencia una fila de aproximadamente 100 dientes (Jones y col., 1990), simulando una sierra. A la vez, el tamaño de esta estructura bucal es diferente, más corta en C. rogercresseyi que en L. salmonis, por lo que la profundidad de las heridas también sería diferente. Con el análisis de los tejidos dañados y contenidos estomacales Valenzuela demostró que C. rogercresseyi se alimenta principalmente de mucus y tejidos epidérmicos, quedando al descubierto el cartílago en las aletas en donde fijaron su filamento, incrementando el radio de daño a medida que los copepoditos se desarrollaron a chalimus 4 (Figs 13 y 14). En L. salmonis se ha descrito la presencia de células sanguíneas en el tracto digestivo, componente no observado en el estudio de Valenzuela, sin embargo, en algunas ocasiones se registran adultos de C. rogercresseyi con el tracto digestivo de color rojo, principalmente cuando los hospederos exhiben grandes heridas y el parásito tiene la oportunidad de alimentarse en ellas (Asencio y col., 2011).

7.- Resumen

En siete capítulos se presentará una visión actualizada del conocimiento de los calígidos que impactan la industria salmonicultora mundial, con el objetivo de proporcionar herramientas para el mejoramiento de la vigilancia y manejo de esta enfermedad. En este artículo, se presenta una descripción biológica y ecológica de la morfología, proceso de infección, aspectos reproductivos y alimentarios de la fase parasítica de los dos calígidos de mayor impacto en la salmonicultura mundial, L. salmonis y C. rogercresseyi, con énfasis en las diferencias exhibidas por ambos. Éstas se pueden resumir en diferencias en: a) tamaño corporal, b) tamaño y dentición del cono oral, c) tamaño y profundidad del daño a hospedero, d) fecundidad, e) ciclo de vida (estadíos y tiempos), f) selectividad de hospedero (generalista en C. rogercresseyi y especialista L. salmonis), y g) proceso de fijación del copepodito y chalimus (permanente en C. rogercresseyi y momentáneo en L. salmonis). En los siguientes capítulos se analizarán temáticas como la dinámica temporal y espacial de distribución de las larvas de esta enfermedad en el zooplancton, la conectividad sanitaria entre zonas dedicadas a la salmonicultura, la caracterización genética de la especie, poblaciones y subpoblaciones, la relación parásito-hospedero, así como las medidas implementadas para su vigilancia y control, en Chile y otros países del Hemisferio Norte. Finalmente, en el último capítulo se analizarán las perspectivas y desafíos futuros para el mejoramiento de las condiciones sanitarias en la salmonicultura mundial.

 8.- Literatura citada

Asencio, G. y V. Riquelme. 2013. Fortalecimiento del esquema de vigilancia en zonas infectadas y de mayor riesgo de calígidosis de la X y XI región e identificación de los puntos críticos y otras variables de importancia que intervienen en la eficacia de los tratamientos por inmersión contra Caligus rogercresseyi. Informe Final Proy. I-Mar & Sernapesca. Asencio, G., S. Marin y P. Miranda. 2011. La Caligidosis en salmónidos de cultivo; resultados del programa de monitoreo, vigilancia y control de Caligus rogercresseyi de Intesal. Período octubre 2007-diciembre 2009. Compendio Intesal. Asencio, G., D. Rogel, X. Vilches, K. Obando y S. Chavez. 2013. Estudio de la caligidosis en el Area de Concesiones 17, enero-octubre 2013. Informe empresas área 17. Bailey, R., M Birkett, A. Ingvasdottir, J. Mordue, W Mordue, B. O’Shea, J. Pickett y L Wadhams. 2006. The rol of semiochemicals in host location and non-host avoidance by salmon louse (Lepeophtheirus salmonis) in copepodids. Can. J. Fish. Aq. 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